No supresión de mu durante la observación de movimiento: evidencia en el autismo

En 2005, Lindsay M. Oberman, Edward M. Hubbard, Joseph P. McCleery, Eric Altschuler, Vilayanur S. Ramachandran y Jaime A. Pineda publicaron un estudio acerca de la falta de supresión de la banda de frecuencia mu ante la observación de movimiento, en el autismo. Los investigadores concluyen que este hallazgo electroencefalográfico es evidencia de una disfunción del sistema de neuronas espejo. Veamos más detalles acerca de su estudio y sus resultados. 

Introducción

Estudios previos han investigado el sistema de neuronas espejo en humanos, a través del análisis de las oscilaciones de la banda de frecuencia mu [mi, μ] del electroencefalograma (EEG). Durante el reposo, las neuronas sensoriomotoras disparan espontáneamente en sincronía, lo cual se expresa en oscilaciones EEG de gran amplitud en la banda de frecuencia de 8 a 13 Hz (mu). Cuando los sujetos ejecutan una acción, estas neuronas disparan asincrónicamente, disminuyendo así el poder [amplitud] de las oscilaciones de la banda mu.

Varias propiedades del ritmo mu lo vinculan directamente con la actividad del sistema frontal de neuronas espejo. Por ejemplo, (a) el poder mu (C3, Cz, C4 [ver]), en adultos normales, se reduce con la iniciación de movimiento propio, con el movimiento imaginado y con el movimiento observado; y (b) el ritmo mu es modulado por las acciones dirigidas a los objetos.

Adicional a su implicación en la observación y producción motoras, el sistema de neuronas espejo (humano) ha estado también implicado en una variedad de procesos cognitivos de alto nivel que son conocidos por encontrarse afectados en los trastornos del espectro autista (TEA), como la imitación, el lenguaje, la teoría de la mente o la empatía.

Específicamente, se ha sugerido que las neuronas espejo tienen la capacidad de asociar la representación visual de una acción observada con la representación motora de esa acción, lo cual, en humanos, y en algunos primates superiores, es la base de los comportamientos de imitación. Una vez las acciones de otro individuo son representadas y entendidas en términos de las acciones propias, es posible predecir el estado mental del individuo observado, lo cual forma la base para las habilidades de teoría de la mente.

Las expresiones faciales, así como otras acciones, también pueden activar el sistema de neuronas espejo. Por lo tanto, la empatía (la cual también requiere de la habilidad para entender el estado mental interno de otro individuo) puede depender críticamente de la habilidad propia para entender la expresión facial observada en términos de las representaciones motoras propias.

De acuerdo con hallazgos de alteraciones de lenguaje significativas en individuos con autismo, se ha teorizado que el sistema de observación/ejecución, que las neuronas espejo proporcionan, es un candidato ideal para la evolución del lenguaje a partir de un sistema temprano de comunicación gestual.

Oberman et al. explican que Williams y colegas fueron los primeros en proponer un modelo detallado esbozando la relación entre el sistema de neuronas espejo (SNE) y los TEA. Ellos sugirieron que un desarrollo disfuncional del SNE, posiblemente como resultado de una combinación de factores genéticos y ambientales, podría conducir a la alteración de las representaciones yo-otro y de imitación. Esto, a su vez, podría dar paso a la alteración en las habilidades sociales y de comunicación, tales como la teoría de la mente, la atención conjunta, la empatía y el lenguaje, las cuales representan rasgos definitorios del autismo.

Objetivo

Evaluar si individuos con TEA muestran actividad disfuncional del SNE, reflejada en la supresión (o no) de mu.

Método

Diez individuos (de sexo masculino) con TEA y 10 controles del mismo género participaron en este estudio (datos EEG de un participante del grupo con TEA y dos controles tuvieron que ser excluidos debido a artefactos o problemas técnicos). Las edades de los sujetos estuvieron entre los 6 y los 47 años (TEA: M=16,6, DE=13,0; Control: M=16,5, DE=13,6). Los investigadores excluyeron a sujetos con capacidad intelectual inferior a 80 o sin habilidades verbales de comprensión y producción apropiadas para la edad.

Oberman et al. recolectaron los datos EEG de los participantes durante 4 condiciones:

(1) Moviendo la propia mano (los participantes abrían y cerraban su mano derecha a una tasa de 1 Hz [y la observaban mientras lo hacían]).

(2) Observando un video de una mano moviéndose (los participantes vieron un video en blanco y negro de un experimentador abriendo y cerrando la mano derecha de la misma manera en que los sujetos movían su propia mano.

(3) Observando un video de dos bolas que rebotan (dos bolas de color gris claro sobre un fondo negro se movían verticalmente hacia la otra y al tocarse en el medio de la pantalla se apartaban hacia la posición inicial -siguiendo la misma trayectoria de los dedos y el pulgar al abrirse y cerrarse la mano-).

(4) Observando "ruido blanco" visual.

Cada video duraba 80 s. Todas las condiciones fueron presentadas dos veces con el fin de obtener suficientes datos EEG "limpios" para los análisis. El orden de presentación de las condiciones fue contra-balanceado a lo largo de los sujetos, pero con la condición de que el movimiento propio [condición (1)] siempre siguiera a la condición de observación para que los sujetos tuvieran un modelo sobre el cual basar su movimiento. Finalmente, para asegurarse de que los sujetos prestaran atención a los estímulos, entre 4 y 6 veces durante el video (de 80 s), los estímulos dejaban de moverse por un ciclo (un período de 1 s) y a los sujetos se les pidió contar el número de veces que los estímulos dejaron de moverse y reportar dicho resultado al experimentador al final.

Oberman et al. recolectaron los datos EEG usando 13 electrodos (F3, Fz, F4, C3, Cz, C4, P3, Pz, P4, T5, T6, O1 y O2) y calcularon dos medidas para la supresión mu: 

1-La razón del poder [o amplitud] durante las condiciones de observación del movimiento de la mano (2) y movimiento de la propia mano (1) relativo al poder durante la condición basal (4). 

2-La razón del poder durante las condiciones (1) y (2) relativo al poder en la condición de las bolas (3). 

Estas razones (y otras que calcularon para controlar la variabilidad) fueron transformadas logarítmicamente (pues las razones, generalmente, no siguen la distribución normal), de tal manera que una razón logarítmica menor de 0 indica supresión, mientras que un valor de 0 indica no supresión y valores mayores de 0 indican potenciación.

Resultados

El grupo control mostró supresión significativa desde la condición basal (4) en las oscilaciones mu en cada electrodo [C3, Cz y C4, ya que el ritmo mu está asociado con la corteza sensoriomotora] durante las condiciones tanto de movimiento propio como de observación de movimiento. 

El grupo de TEA también mostró supresión significativa de mu durante la condición de movimiento propio pero, a diferencia de los controles, no mostró supresión significativa durante la condición de observación del movimiento. Oberman et al. aclaran que esta "falta" de supresión de mu en el grupo TEA no se debió a diferencias basales (en el poder o amplitud de mu).

Ningún grupo mostró supresión significativa (a partir de la condición basal) durante la condición de movimiento no biológico (o de bolas que rebotan). Resultados similares se obtuvieron con las razones que comparaban el poder durante ambas condiciones de movimiento (observado y ejecutado) con la de las bolas que rebotan.

Ningún otro electrodo, además de C3, Cz y C4, mostró un patrón se supresión consistente en la banda de frecuencia de interés. Estos resultados indican que las modulaciones de la actividad mu que observaron en C3, Cz y C4 no estuvieron mediadas, p. ej., por la actividad alfa posterior [ya que la frecuencia alfa y mu están prácticamente en el mismo rango, pero la alfa se da en electrodos occipitales, es influenciada por estados de expectativa y conciencia y tiene más poder que la mu].

Con el fin de descartar la posibilidad de que los resultados estuvieran influenciados por el rango tan amplio de edad, los investigadores calcularon un coeficiente Pearson r de correlación para cada (logaritmo-) razón en cada electrodo. Oberman et al. no encontraron una correlación significativa entre la supresión de mu y la edad bajo ninguna condición en ningún electrodo.

Discusión

Según Oberman et al., la falta de supresión de mu en el grupo TEA durante la condición de observación del movimiento de la mano sugiere una posible disfunción en el sistema de neuronas espejo. Además, la ausencia de correlación significativa alguna entre la edad y la supresión de ondas mu, también sugiere que esta disfunción no es algo que mejore a lo largo de la vida.

Oberman et al. agregan que la falta de supresión de mu durante las condiciones de observación en el grupo con TEA se contrasta con la supresión significativa al movimiento propio, lo cual es indicativo de funcionamiento normal de otros sistemas sensoriomotores implicados en las acciones propias.

Según Oberman et al., los resultados de este estudio proporcionan evidencia de que un SNE disfuncional puede contribuir a muchos de los déficit comportamentales observados en los individuos con TEA. 

Sin embargo, aclaran, ya que la muestra de este estudio estuvo compuesta sólo de hombres con alto funcionamiento, la generalizabilidad de los resultados a mujeres o a individuos con bajo funcionamiento no es clara y requiere más investigación. Adicionalmente, Oberman et al. mencionan otra limitación, referente a que la baja resolución [espacial] del EEG no permite la diferenciación entre la actividad selectiva al sistema de neuronas espejo y la actividad en otras regiones que son parte de una red más grande de observación/ejecución de la acción.

Añaden los investigadores que sus resultados son consistentes con el rol propuesto para el SNE en los TEA [que las fallas tempranas, en el desarrollo, del SNE puede resultar en una cascada de alteraciones del desarrollo] pero no pueden distinguir si la alteración de las neuronas espejo es la disfunción primaria, o una consecuencia de las alteraciones anatómicas o funcionales en otras regiones cerebrales.

Conclusión

Oberman et al. concluyen que numerosas líneas convergentes de evidencia sugieren que el sistema de neuronas espejo está implicado en procesos tales como la imitación, el lenguaje, la teoría de la mente y la empatía. Ya que los TEA están definidos por déficit comportamentales en muchas de estas áreas, existen razones para creer que las alteraciones en el sistema de neuronas espejo pueden tener un papel en los déficit comunicativos y sociales asociados con los TEA. 

Finalmente, los investigadores sugieren que la investigación futura se enfoque en las contribuciones independientes de los sistemas frontal y parietal de neuronas espejo, así como en la contribución de los déficit en el procesamiento de bajo nivel.

Referencia:

Oberman, L.M., Hubbard, E.M., McCleery, J.P., Altschuler, E.L., Ramachandran, V.S., & Pineda, J.A. (2005). EEG evidence for mirror neuron dysfunction in autism spectrum disorders. Cognitive Brain Research, 24. pp. 190-198.

Comentario

Bien, este fue el artículo de hoy. ¡Espero les haya gustado! Como vimos, en este estudio los investigadores encontraron que individuos con trastornos del espectro autista, de distintas edades y de alto funcionamiento, mostraron actividad electroencefalográfica "anormal" cuando observaban una acción motora, en el sentido de que no presentaron la supresión de mu (oscilaciones asincrónicas en la banda de frecuencia de 8 a 13 Hz en electrodos centrales) que típicamente se observa en sujetos "normales" que observan movimiento. Dicha ausencia de supresión se dio en los electrodos más "cercanos" a -y que se piensa "recogen" la actividad de- las neuronas de la corteza sensoriomotora.

Probablemente, alguien recordará que hubo otro artículo presentado en este blog que decía exactamente lo opuesto: que no parecía haber evidencia de disfunción del sistema de neuronas espejo en niños con TEA [este], aunque dicho artículo no utilizó medidas EEG.

Aún es enigmático, entonces, la disfunción o alteraciones que se observan en el autismo; incluso sólo en el nivel del sistema de neuronas espejo. Como los mismos autores de este estudio lo mencionan, no se puede establecer -a partir de estos resultados- si dicho patrón EEG es causa o consecuencia o un mero epifenómeno de las alteraciones de los TEA.

Finalmente, sería interesante combinar los métodos de distintos estudios, de tal manera que con medidas EEG se evaluara la imitación de la acción versus la imitación de la meta, o la acción conjunta, o la observación/imitación de acciones con contenido social (p. ej., un abrazo, decir adiós con la mano, taparse la boca con la mano, etc.). ¿Se les ocurren otras ideas/métodos interesantes alternativos, relacionados con este estudio?